Tijd en getallen, of het wanneer en waar van aandachtsprocessen: een psychofysiologische benadering met behulp van de SSVEP

Dagelijkse activiteiten vereisen dat onze hersenen selectief aandacht besteden aan aspecten van de omgeving die het meest relevant zijn om ons gedrag te sturen en te monitoren, en dat ongewenste uitkomsten van onze en andermans handelingen worden voorkomen. Omdat het prioriteren en verwerken van relevante informatie zeer veeleisend kan zijn, en dus moeilijk is om te allen tijde vol te houden, moeten onze hersenen verschillende omgevingseigenschappen correct selecteren en filteren (bijvoorbeeld op basis van locatie, fysieke kenmerken zoals kleur of vorm, of tijdstip van optreden) en ons cognitieve controlesysteem aanpassen, onder andere, zodat ons gedrag in overeenkomst is met de vereisten van elke specifieke situatie.

Één van de doelen van de cognitieve neurowetenschappen is om te begrijpen hoe onze hersenen informatie selecteren en verwerken om een juiste respons te genereren. Hiertoe zijn verschillende technieken geïmplementeerd voor het bestuderen van cognitieve processen, zoals aandachtsprocessen, cognitieve controle en temporele voorspelbaarheid, waaronder gedragstesten en niet-invasieve elektrofysiologische opnames. Omdat cognitieve verwerking snel kan worden ingezet en veranderen (binnen een fractie van een seconde), zijn hersenbeeldvormingstechnieken met hoge temporele resolutie bijzonder nuttig voor het bestuderen van de bovengenoemde cognitieve processen. Elektro-encefalografie (EEG), met een temporele resolutie in de orde van milliseconden, is een van de meest gebruikte beeldvormingstechnieken voor het bestuderen van menselijke cognitie, waarbinnen de steady-statevisual evoked potential (SSVEP) een veelgebruikte techniek is.

Bij de SSVEP-techniek worden herhaaldelijk flikkerende visuele stimuli gebruikt, en wordt de EEG-respons die deze stimuli opwekken gemeten op de hoofdhuid. Terwijl de visuele stimulus flikkert (zoals een flitslicht), resoneert de activiteit van grote groepen hersencellen in de vroege visuele verwerkingsgebieden van de hersenen mee met dezelfde temporele frequentie, hetgeen leidt tot een sinusvormige EEG-respons: de SSVEP (Regan, 1989). De SSVEP is uitgebreid gebruikt om  visuele aandacht te bestuderen, omdat de amplitude ervan correleert met de hoeveelheid aandacht die aan de flikkerende stimulus wordt besteed. Hoewel veranderingen in de SSVEP-amplitude in algemene zin gerelateerd zijn aan de effecten van aandacht, suggereerden Ding et al. (2006) dat de aandachtsmodulatie afhankelijk kan zijn van de stimulatiefrequentie, en dat voor frequenties in de lagere alfaband (8–10 Hz) een toename in SSVEP-amplitude kan worden gevonden als de flikkeringsfrequentie perifeer is ten opzichte van het de geattendeerde stimulus.

In dit proefschrift rapporteer ik over het gebruik van de SSVEP om temporele aandacht en de relatie tussen ruimtelijke aandacht en mentale representatie van getallen te bestuderen.

Ten eerste, omdat het begrijpen van de cognitieve en biologische aspecten van cognitie in zowel gezonde als klinische populaties onze kennis over dergelijke processen zou vergroten, en om te helpen bij de ontwikkeling van oplossingen die klinische populaties ten goede zouden komen, heb ik in hoofdstuk 2 een uitgebreide review van Brain-Computer Interfaces (BCIs) gepresenteerd. BCI-systemen stellen een gebruiker in staat te communiceren met de buitenwereld door zijn/haar hersenactiviteit direct in (computer) commando's te vertalen, waardoor de reguliere motorische aansturing omzeilt kan worden. De review wordt gepresenteerd in de context van taalmodelapplicaties die niet-invasieve BCI-gebaseerde communicatiesystemen aanvullen. De review biedt een overzicht van de voordelen en uitdagingen bij het implementeren van taalmodellen in combinatie met verschillende technieken, waaronder het gebruik van de SSVEP, in BCI-gebaseerde communicatiesystemen in combinatie met andere Ambient Assisted Living (AAL) -technologieën.

Voor zover ik heb kunnen nagaan, is de SSVEP-methode niet eerder gebruikt om temporele aandacht te bestuderen. Dit is belangrijk omdat is aangetoond dat temporele voorspelbaarheid aandacht en sensorische verwerking in verschillende domeinen verbetert (Woodrow, 1914). Het is belangrijk om te demonstreren dat de SSVEP relevant is voor het bestuderen van temporele aandacht, om fundamentele wetenschappelijke redenen maar ook voor toekomstige diagnostiek, omdat temporele aandacht en het juiste gebruik van temporele cues om gedrag te sturen verminderd zijn in verschillende klinische aandoeningen, waaronder de ziekte van Parkinson (Rochester et al., 2005) en schizofrenie (Silberstein et al., 2000). In het onderzoekslab wordt temporele aandacht vaak bestudeerd als aandacht voor het moment dat een bepaalde stimulus verschijnt of van het scherm verdwijnt (Babiloni et al., 2004). Verscheidene onderzoeken hebben ERPs (bijv. Miniussi, Wilding, Coull, & Nobre, 1999) of neurale oscillaties (bijv. Klimesch, 2012) gemeten om temporele aandacht te bestuderen. Neurale oscillaties in de alfaband (~10 Hz) lijken onderdeel te zijn van het substraat van temporele aandacht. Één van de theorieën over temporele aandacht suggereert het bestaan van interne oscillatoren waarvan de aandachtspulsen kunnen worden gelijkgeschakeld met de omgevingsritmiek, om het verwerken van stimuli te verbeteren op voorspelbare tijdstippen (Mathewson, Fabiani, Monica, et al., 2010). Temporele verwachtingen houden dan gelijke tred met de fase van lopende hersenoscillaties, zodat doelherkenning verbeterd wanneer tijdsintervallen voorspelbaar zijn (Schroeder & Lakatos, 2010).

We hebben een eerste experiment ontworpen om te evalueren of SSVEP-stimulatie en de temporele dynamiek daarvan kunnen worden gebruikt om temporele aandacht te bestuderen, en om te evalueren of aandachtsmodulatie van SSVEPs vergelijkbaar is voor drie verschillende frequenties (hoofdstuk 3). Omdat temporele verwachtingen het mogelijk maken dat maximale doelherkenning op voorspelbare tijdstippen een effect op de respons van de deelnemer heeft, hebben we het inter-stimulusinterval (ISI; constant versus variabel) gemanipuleerd om te evalueren of er een effect is van SSVEP-stimulatie op gedrag. De verkregen gedragsresultaten repliceerden eerdere onderzoeken die de voordelen bevestigen van temporele verwachtingen ten aanzien van taakprestatie bij een constante ISI. EEG-analyses onthulden robuuste SSVEP-amplitudes voor alle flikkerfrequenties, hoewel een hoofdeffect van temporele verwachtingen op de SSVEP-amplitude niet significant was. Aanvullende analyses onthulden temporele voorspelbaarheid-gerelateerde modulaties van SSVEP-amplitude bij 10 Hz en de tweede harmonische (20 Hz), en voor de 6 Hz flikkering, maar niet voor 15 Hz, voor alle ISI-condities. Deze resultaten leveren enig bewijs dat de SSVEP-techniek het mogelijk maakt om temporele aandacht voor stimuli te bestuderen met flikkerfrequenties rond de alfaband.

Een andere belangrijke component van aandacht is het vermogen om de aandacht in het visuele veld te richten op een bepaalde stimulus, en tegelijkertijd de verwerking van concurrerende stimuli op andere locaties te onderdrukken: de zogeheten ruimtelijke aandacht. De representatie van getallen in de hersenen is ruimtelijk georganiseerd, op de zogeheten mentale getallenlijn. Het Spatial-Numerical Association of Responses Codes (SNARC) effect beschrijft de relatie tussen de ruimtelijke representatie van getallen in de hersenen en de getalsgrootte (S Dehaene et al., 1993). Het SNARC-effect is gebruikt om de reactietijden van deelnemers bij een pariteitsbeoordelingstaak  te verklaren. De grootte van het getal op de mentale getallenlijn leidt tot snellere responsen wanneer de positie van het getal overeenkomt met de responshand. Deze interactie tussen de mentale representatie van getallen en verbetering van prestatie is beschreven in taken waarbij de getalsgrootte relevant is voor de taak (grootte-beoordeling) maar ook wanneer de getalsgrootte niet taakrelevant is (pariteitsbeoordeling; Fias & Fischer, 2004; Fias, Lauwereyns, & Lammertyn, 2001).

De studies over ruimtelijke aandacht en mentale representatie van getallen die gerapporteerd worden in dit proefschrift betreffen aangepaste versies van de SNARC-taak. Het doel was om de SSVEP-techniek te gebruiken om direct bewijs (of gebrek daaraan) te demonstreren voor de hypothese dat SNARC ruimtelijke verschuivingen van aandacht induceert. Dit is een nieuwe benadering voor het bestuderen van getalsverwerking en het effect ervan op de verdeling van ruimtelijke aandacht. Eerdere EEG-onderzoeken naar spatiale aandacht tijdens coverte aandachtsverschuivingen hebben bewijs geleverd voor veranderingen in SSVEP-amplitude op posterieure en contralaterale locaties voor detectie van geattendeerde stimuli, vergeleken met niet-geattendeerde flikkerende stimuli (M. M. Müller & Hillyard, 2000). Omdat aandachtsverschuivingen kunnen worden bereikt zonder de ogen te bewegen—coverte aandacht, waarbij de deelnemers hun blik op het fixatiepunt houden terwijl de stimulus links of rechts van het fixatiepunt wordt weergegeven—hebben we een aangepaste versie van de taak van Fischer et al. (2003) geïmplementeerd. In een coverte ruimtelijke aandachtstaak worden deelnemers gevraagd om het midden van het scherm te fixeren terwijl ze een stimulus detecteren die links of rechts van het fixatiepunt wordt weergegeven. Op elke trial, vóór de presentatie van de stimulus, werd één van vier cijfers weergegeven. De deelnemers kregen te horen dat de cijfers niet relevant waren voor de taak.

De resultaten van deze pariteitsbeoordelingstaak (classificeer getallen als oneven of even, onafhankelijk van de grootte van de getallen), beschreven in hoofdstuk 4, repliceerden de verwachte gedragspatronen voorspeld door het SNARC-effect. We hebben ook significante veranderingen in de SSVEP-amplitude waargenomen (in vergelijking met de baseline) voor de linker en rechter flikkerende stimuli, voor zowel de congruente als de incongruente condities. Statistisch significante verschillen tussen de congruente en incongruente condities waren groter voor de congruente conditie voor de flikkerende stimulus aan de linkerkant. Samenvattend ondersteunen deze bevindingen de hypothese dat, als getallen deel uitmaken van de taak, maar hun grootte niet relevant is, het SNARC ruimtelijke aandachtseffect wordt opgewekt als een cognitief effect, dat voortkomt uit de mentale representatie van getallen en de relatie ervan met de ruimtelijke representatie, meer dan alleen een motoreffect. Resultaten van de stimulusdetectietaak (detectie van perifeer gepresenteerde stimuli terwijl getallen die niet relevant waren voor de taak genegeerd dienen te worden) in hoofdstuk 5 toonden voordelen voor de interactie tussen grote getallen voorafgaand aan stimuli die in het rechter hemiveld gepresenteerd werden, waarmee het SNARC gedragseffect gedeeltelijk gerepliceerd werd. Daarnaast toonden EEG SSVEP-resultaten een aandachtsmodulatie-effect voor het verschil tussen congruente en incongruente condities aan, waarbij grotere SSVEP-amplituden voorkwamen in de incongruente conditie (kleine getallen, stimuli aan de rechterkant) voor de flikkerende stimuli in het linker hemiveld, en in de congruente conditie (grote getallen, stimuli aan de rechterkant) voor de flikkerende stimuli in het rechter hemiveld. Onze resultaten tonen aan dat het passief observeren van getallen geen automatische verschuiving van ruimtelijke aandacht veroorzaakt, of op zijn minst niet een effect dat elektrofysiologisch gemeten zou kunnen worden. Ze tonen ook aan dat, zelfs als getallen niet relevant zijn voor de taak, de semantische representatie van getallen geactiveerd wordt.

Samen bieden de resultaten in dit proefschrift ondersteunend bewijs voor taalmodellen binnen BCI-systemen, aangezien een significante verbetering van de spellingsprestaties kan worden bereikt, wat nieuwe mogelijkheden biedt voor BCI-integratie in de AAL-gemeenschap en voor rehabilitatie. Anderzijds dragen de hier gerapporteerde resultaten bij aan een beter begrip van de psychofysiologische componenten van temporele en ruimtelijke aandachtsprocessen, de relatie tussen flikkerende frequenties en endogene hersenoscillaties, en de relatie van deze endogene hersenoscillaties met informatieverwerking, cognitieve controle en gedrag. Bovendien, voor alle studies die in dit proefschrift gepresenteerd worden, lever ik belangrijk bewijs voor een toekomstige implementatie van de SSVEP-techniek om temporele aandacht te bestuderen, alsmede de rol van door getallen geïnduceerde automatische verschuivingen van ruimtelijke aandacht.

Over het algemeen bevorderen de hier gepresenteerde onderzoeken ons inzicht in niet alleen de interactie tussen getalsgrootte, de mentale representatie van ruimte en de fysiologie achter het SNARC-effect, maar ook hoe veranderingen in temporele en ruimtelijke aandachtsprocessen de SSVEP-amplitude beïnvloeden, en of SSVEP-flikkerende stimuli een effect hebben op endogene hersenoscillaties die de aandachtprocessen beïnvloeden.