Monitoring en voorspellen van door slakken overdraagbare ziektes: een multidisciplinaire aanpak

Menselijke activiteiten zijn de belangrijkste aanjagers geworden van wereldwijde veranderingen zoals de vernietiging en versnippering van habitats, veranderingen in landgebruik, vervuiling, overexploitatie en klimaatverandering. Deze processen oefenen diepgaande invloeden uit op terrestrische en aquatische ecosystemen, waarbij vooral de klimaatverandering zoetwaterecosystemen verandert door middel van stijgende temperaturen, verhoogde verdamping, verlaagde zuurstofconcentraties, verschuivende neerslagpatronen en meer extreme gebeurtenissen zoals hittegolven en aanhoudende droogtes. Dergelijke veranderingen hebben grote gevolgen voor de soorten die in deze aquatische milieus leven, waaronder ook ziekteoverbrengers.

Schistosomiasis, een tropische parasitaire ziekte die wereldwijd meer dan 200 miljoen mensen treft, wordt overgebracht op de mens door zoetwaterslakken. Hoe deze slakken reageren op klimaatverandering en de invloed hiervan op de transmissiedynamiek van de ziekte blijft echter onzeker. Soorten kunnen omgaan met klimaatverandering door zich aan te passen aan de veranderende omgevingsomstandigheden of door te migreren naar meer geschikte habitats. De mate waarin elk van deze strategieën van toepassing is op gastheerslakken van schistosomiasis is nog onbekend. Daarom onderzoek ik in deze doctoraatsthesis het potentieel van de zoetwaterslak Bulinus truncatus, een gastheer voor schistosomiasis, om zich aan te passen aan veranderende omgevingsomstandigheden en ga ik na hoe klimaatverandering de verspreiding van deze soort zal beïnvloeden.

Dit proefschrift begint met een uitgebreid overzicht van de literatuur over de ecologie van Afrikaanse zoetwaterslakken die schistosomiasis overdragen. Deze systematische recensie onthult dat biologisch onderzoek naar deze slakken gefragmenteerd is en zich uitstrekt over meerdere decennia. Er zijn significante hiaten in de beschikbare kennis en er zijn slechts een beperkt aantal studies over het onderwerp die vaak gebrekkig zijn met kleine steekproefgroottes, pseudo-replicatie of onvoldoende replicaten. Als gevolg daarvan wordt deze dataset onbetrouwbaar geacht voor het beoordelen van de impact van klimaatverandering op deze gastheerslakken. Desalniettemin identificeert het onderzoek temperatuur en neerslag als de belangrijkste factoren voor de verspreiding van slakken op grote schaal, waarbij de chemische samenstelling van het water en de kenmerken van waterlichamen de verspreiding van de slakken op regionaal niveau bepalen.

Aangezien temperatuur een centrale rol speelt in het bepalen van het verspreidingsgebied van zoetwaterslakken onderzoek ik in dit proefschrift de effecten van temperatuur op de levensgeschiedenis van B. truncatus. Deze slakkensoort is een ideaal onderwerp om de invloed van klimaatverandering op schistosomiasis te onderzoeken aangezien het de tussengastheer is met het grootste verspreidingsgebied. Daardoor bepaalt de soort de maximale geografische verspreiding van de ziekte zelf. De bevindingen laten zien dat B. truncatus aanzienlijke lokale adaptatie vertoont inzake fenologie, ecofysiologie en genetica. Er zijn duidelijke aanpassingen in levensgeschiedeniskenmerken waarbij slakken van warme oorsprong meerdere generaties per jaar hebben waardoor er minder wordt geïnvesteerd in groei en overleving bij hogere temperaturen maar meer in een hogere voortplantingssnelheid met meer nakomelingen. Slakken uit koude regionen daarentegen vertonen hogere groeisnelheden waardoor ze beter presteren in de kortere groeiseizoenen en meer kans hebben om de lange winters te overleven. Tot de fysiologische aanpassingen behoren een verhoogd suiker- en hemoglobinegehalte bij slakken uit koude gebieden waardoor ze zich makkelijker kunnen verplaatsen bij lagere temperaturen. Slakken uit warme gebieden vertonen dan weer verhoogde eiwitgehaltes die kunnen worden toegeschreven aan verhoogde gehaltes van heat-shock-eiwitten die andere eiwitten beschermen tegen denaturatie bij hoge temperaturen. Deze slakken vertonen echter ook meer oxidatieve schade, wat een verklaring zou kunnen geven voor hun kortere levensduur. Bovendien duiden verhoogde fenoloxidaseniveaus op een robuustere immuunrespons tegen parasieten in slakken uit regio's met een hogere parasietdiversiteit. Daarbovenop identificeert een analyse van enkel-nucleotide polymorfismen 633 merkers die geassocieerd zijn met temperatuur of neerslag, wat duidt op een genetische basis voor deze aanpassingen. Al deze bevindingen onderstrepen het grote potentieel van de soort om zich aan te passen aan veranderende klimaatomstandigheden.

Ten slotte modelleert het proefschrift de huidige en toekomstige verspreiding van B. truncatus door zowel correlatieve als mechanistische verspreidingsmodellen te integreren. Terwijl correlatieve modellen waarnemingen van soorten correleren met omgevingsvariabelen, integreren mechanistische modellen expliciete ecologische kennis van de soort om proces-expliciete modellen te bouwen. De gecombineerde aanpak voorspelt een toename met 33 % in de oppervlakte geschikt habitatgebied voor B. truncatus tegen 2080-2100, voornamelijk in Centraal-Afrika en Zuid-Europa, terwijl de habitatgeschiktheid in het Sahelgebied afneemt. De voorspellingen van de huidige habitatgeschiktheid komen goed overeen met de gebieden met een hoge prevalentie van schistosomiasis, wat suggereert dat deze modellen kunnen worden gebruikt voor de risicobeoordeling van schistosomiasis. Dit impliceert een potentiële afname van het risico op schistosomiasis in de Sahel, een zeer endemisch gebied voor de ziekte, en een toename van het risico in Zuid-Europa en Centraal-Afrika.

Hoewel de resultaten van dit proefschrift het niet mogelijk maken om de verspreiding van de soort te voorspellen op lokaal niveau kunnen ze wel dienen om grotere regio's te identificeren waar de prevalentie van schistosomiasis kan veranderen. Bijgevolg kunnen monitoringprogramma's worden uitgerold om potentiële invasies van slakken of parasieten op te sporen en vroegtijdig controlemaatregelen in te zetten om nieuwe ziekte-uitbraken te vermijden. Bovendien kunnen extra gegevens over de ecologie van de slakken en de ontwikkeling van microklimaatmodellen voor zoetwater habitats de verspreidingsmodellen op regionale schaal verbeteren. Daarenboven suggereert het hoge lokale adaptatievermogen van de slakken dat ze zich ook kunnen aanpassen aan andere factoren, zoals parasitisme, predatie of pesticiden. Dit heeft dan weer implicaties voor het opduiken van schistosomiasis in nieuwe gebieden en de efficiëntie van bestrijdingsmaatregelen. Vooral in regio's waar regelmatig slakkenbestrijdingsmiddelen worden toegepast of waar natuurlijke predatoren aanwezig zijn kan dit mogelijk leidt tot resistentie tegen deze middelen of ontwijkgedrag van predatoren. Dit kan ervoor zorgen dat deze bestrijdingsmaatregelen minder doeltreffend worden.

Als conclusie kan gesteld worden dat deze dissertatie ons begrip heeft verbeterd over hoe de gastheerslakken voor schistosomiasis reageren op verschillende temperaturen en hoe ze zijn aangepast aan hun lokaal klimaat. Bovendien werpt deze thesis een licht op hoe klimaatverandering de verspreiding van deze gastheerslakken kan beïnvloeden en daarmee de dynamiek van de overdracht van schistosomiasis kan veranderen in de toekomst.