De evolutie van gedragsmatige en chemische regulatie van reproductie in bijengemeenschappen

De eusociale Hymenoptera zijn een model voor de studie van altruïsme. Ze vertonen namelijk een reproductieve taakverdeling waarbij de werksters zich onbaatzuchtig inzetten voor het voortbestaan van de kolonie, en hun eigen reproductie opgeven om in de plaats daarvan het broed van de vruchtbare koningin te verzorgen. In sommige gevallen kunnen er echter ook reproductieve conflicten optreden. De werksters zijn bij de meeste soorten namelijk nog altijd in staat om hun ovaria te activeren en onbevruchte, mannelijke eieren te leggen. Eusociale soorten hebben echter verscheidene methoden ontwikkeld om zulke reproductieve conflicten binnen de kolonie op te lossen en te voorkomen. Zo worden reproductieve werksters in aanwezigheid van de koningin vaak gestraft door gerichte agressie en selectief kannibalisme van hun eieren, een proces dat bekendstaat als ‘politiegedrag’. De aanwezigheid van zulk politiegedrag ontmoedigt werksterreproductie en heeft ook de evolutie gepromoot van koninginnenferomonen om de aanwezigheid van fertiele koningin te herkennen. Dit zijn stoffen die uitgescheiden worden door de koningin en die ervoor zorgen dat de werksters zich niet gaan voortplanten. Ze doen dit ofwel door het rechtstreeks manipuleren van de reproductieve fysiologie van de werksters (‘koningincontrole’ hypothese), ofwel door het eerlijk signaleren van de vruchtbaarheid van de koningin, waarop werksters reageren door zich niet voort te planten als dit hen een genetisch voordeel oplevert (‘koninginsignaal’ hypothese).

Bijen zijn een uitstekende groep om de evolutie van reproductieve regulatie te bestuderen, aangezien de soorten meerdere niveaus van sociale organisatie beslaan die ieder verschillende regulerende strategieën gebruiken. Mijn studieorganismen waren de eusociale aardhommel Bombus terrestris en de geavanceerd eusociale honingbij Apis mellifera. B. terrestris vertoont een duidelijk conflict tussen de koningin en de werksters en tussen werksters onderling wanneer ze het einde van hun koloniecyclus naderen. Werksters treden dan openlijk in competitie om reproductieve dominantie te verkrijgen. Ik heb manipulatieve experimenten uitgevoerd waarbij ik zowel naar de agressie keek als naar ovariële activatie in hommelwerksters om te achterhalen hoe de dominantie- en reproductieve hiërarchieën interageren en beïnvloed worden door de aanwezigheid van de koningin of reproductieve werksters.

De resultaten bevestigen dat deze sterk gecorreleerde hiërarchieën toch niet altijd overlappen en beklemtonen het belang van dominantiegedrag in de regulering van reproductie in hommels. Werksters in aanwezigheid van de koningin werden reproductief wanneer er dominante reproductieve werksters werden geïntroduceerd, maar niet in respons op onderdanige reproductieve werksters. Kleine, reproductieve werksters zouden in staat kunnen zijn het dominantiesysteem te omzeilen doordat ze zich niet mengen in gevechten en zelf niet aangevallen worden. 

In honingbijen is het belang van koninginnenferomonen al lang bekend, maar het werkingsmechanisme en de manier waarop het honingbij ‘koningin mandibulair feromoon’ (KMF) geëvolueerd is blijft controversieel. Door hommelwerksters te behandelen met KMF heb ik aangetoond dat het honingbij feromoon ook de ovariële activatie van zowel hommelwerksters als -koninginnen inhibeert, hoewel KMF bij die soort van nature niet voorkomt. Dit impliceert dat KMF waarschijnlijk evolueerde via een route van ‘sensoriële exploitatie’, en dat de koninginnenferomonen de werksters chemisch steriliseren door reeds bestaande fysiologische signaalwegen te exploiteren. Een belangrijk struikelblok blijkt echter te zijn dat de koninginnen zelf wel resistent dienen te zijn tegen deze inhiberende componenten.        

Er waren tot op heden nog geen andere koninginnenferomonen geïdentificeerd in de honingbij naast KMF. Door het cuticulaire profiel te vergelijken tussen honingbij koninginnen en werksters en te kijken welke stoffen karakteristiek waren voor koninginnen, kon ik componenten selecteren die mogelijk als koninginnenferomoon fungeren en hun werking testen in bioassays met honingbij werksters. Verrassend genoeg zorgden alle geteste mengsels (alkenen, esters en zuren) voor een verlaagde ovariële activatie in werksters. Bovendien werden ook de hoofdcomponenten van de KMF-mix voor het eerst afzonderlijk getest op hun werking en het bleek dat twee van de hoofdcomponenten hetzelfde effect vertoonden als de gehele KMF-mix. Deze resultaten tonen aan dat honingbijen een structureel diverse en functioneel redundante set van koninginnenferomonen bezitten.           

Mijn werk brengt inzicht in de transitie van gedragsmatige naar chemische regulering van reproductie in insectgemeenschappen. Het belicht de rol van dominantiegedrag in het reguleren van ovariële activatie en draagt bij tot de lopende discussie over de evolutie en werkwijze van koninginnenferomonen in bijengemeenschappen.